Trái với hình dung của nhiều người, Shevchenko đã khởi đầu sự nghiệp với một thất bại. Đó là khi anh trượt phần dắt bóng trong cuộc thi vào một trường chuyên thể thao ở Kiev năm 1986. Tuy nhiên, cậu bé sinh ra cách Kiev tới 100km này lại thu hút sự chú ý của các tuyển trạch viên Dynamo Kiev. Và Sheva gia nhập lò đào tạo của CLB nổi tiếng nhất Ukraine khi mới 10 tuổi.

4 năm sau, anh cùng đội U14 Dynamo Kiev dự Cúp Ian Rush và trở thành Vua phá lưới, với phần thưởng là một đôi giày của huyền thoại Liverpool. Năm 1994, Shevchenko được lên đội 1 sau khi trở thành Vua phá lưới của đội Dynamo Kiev 2. Và mùa giải 1997/98 đã đánh dấu sự ra mắt của một ngôi sao mới, khi Sheva lập hat-trick trong trận thắng 4-0 của Dynamo Kiev trước Barcelona ở Champions League.

Shevchenko kết thúc mùa giải ấy với 33 bàn thắng, trong đó có 10 pha lập công ở Champions League, và Dynamo Kiev dừng chân ở tứ kết. Nhưng chỉ 1 năm sau, anh đã ghi cả 3 bàn thắng trong hai cuộc chạm trán ĐKVĐ Real Madrid để đưa CLB Ukraine vào bán kết gặp Bayern Munich (thua chung cuộc 3-4). Những màn trình diễn bùng nổ ấy đã khiến AC Milan phải chi ra 25 triệu USD để đưa chàng trai người Đông Âu về San Siro năm 1999. Và họ đã không lầm.

Bởi ngay trong mùa đầu tiên, Sheva đã ghi dấu ấn với 24 bàn thắng trong 32 trận đấu, để trở thành cầu thủ nước ngoài thứ 6 giành danh hiệu Vua phá lưới Serie A ngay ở mùa ra mắt. Và đến mùa 2000/01, anh vẫn giữ được phong độ đỉnh cao với 24 bàn sau 34 trận, chưa kể 9 pha lập công tại Champions League nhưng Milan vẫn không qua được vòng bảng thứ 2.

Số phận như trêu đùa Shevchenko, vì mùa giải 2002/03 sau đó 2 năm đánh dấu một trong những giai đoạn khó khăn nhất trong sự nghiệp của Sheva, khi anh dính chấn thương và chỉ ghi được 5 bàn/24 trận. Nhưng đó lại là năm Milan đăng quang ở Champions League sau loạt luân lưu trước Juventus, và Sheva chính là người sút quả 11m quyết định. Sau mùa giải ấy, tiền đạo người Ukraine vẫn duy trì hiệu suất ấn tượng 28 bàn/mùa, để rồi Milan không cưỡng lại được đề nghị 75,2 triệu bảng từ Chelsea.

Shevchenko chia tay San Siro sau 7 mùa gắn bó, để lại sau lưng 175 bàn thắng sau 296 trận cho Rossoneri, và bắt đầu bước sang sườn dốc bên kia. Vì dù vẫn giúp The Blues giành 1 FA Cup và 1 League Cup, Sheva đã sa sút quá nhiều và phải trở lại Dynamo Kiev đá 3 năm cuối cùng của sự nghiệp.